El locativo Arakil aparece citado documentalmente desde el siglo X. Inicialmente el Valle de Arakil estaba compuesto por los siguientes pueblos: Aizkorbe, Ekai, Etxarren, Etxeberri, Egiarreta, Erroz, Hiriberri, Uharte, Ihabar, Irañeta, Irurtzun, Izurdiaga, Murgindueta, Satrustegi, Urritzola y Zuhatzu, amén de un sinfín de aldeas que en los últimos siglos se han venido despoblando.

Fueron poblaciones de realengo, lo que no obstó para que poderosas instituciones religiosas, como la Catedral de Pamplona, la orden de San Juan de Jerusalén, el santuario de San Miguel de Aralar y los monasterios de Leire, Irantzu, Orreaga e Iratxe, tuvieron propiedades a lo largo de la Edad Media en varios de los pueblos de Arakil: Egiarreta, Ekai, Zuhatzu, Etxarren, Hiriberri,…

Parece que el siglo XIII fue de esplendor económico para el valle de Arakil, a juzgar por el hecho de que buena parte de los templos erigidos en él lo fueron en la primera mitad de dicho siglo.

También debió de ser época de bonanza la segunda mitad del siglo XVIII, momento en que se levantan o reedifican muchas de las más interesantes casas del valle, como lo atestiguan muchas de las inscripciones de sus fachadas.

Durante los siglos XIII y XIV, los reyes procuraron fundar villazgos, agrupando a los habitantes de las aldeas en poblaciones seguras militarmente y dotándoles de estatutos jurídicos privilegiados y propios.

En 1355 el rey Carlos II ordenó fundar la villa “franca” de Uharte (hoy Uharte Arakil) obligando a trasladarse a la nueva población a los habitantes de doce aldeas, derribando sus casas para forzarles a ello y desgajándola de la jurisdicción del Valle de Arakil.

Muchas de las aldeas del Valle se fueron despoblando a lo largo de los siglos XIV y XV, bien a causa de la destrucción de las guerras o de la inseguridad derivada de su carácter fronterizo.

Así, en término de Hiriberri estaban “Oiza”, “Blastegui-aiça” (Berastegi, despoblada ya en 1367) y “Garriz”, destruida por los castellanos en la guerra de 1429-1430. En esta misma contienda se destruyó “Laturlegui” en Aizkorbe.

En Satrustegi estaba “Berama”  que dejó de existir para inicios del siglo XVI. Entre Etxarren y Etxeberri estaba “Abizu”, abandonada en 1421. En esa misma fecha se despobló “Aguinart”, ubicada entre Ihabar e Hiriberri. “Arraçagua” estaba localizado entre Etxeberri e Izurdiaga y todavía estaba poblado en 1366.

Por último, para 1433 ya figuraba como despoblada la aldea de “Ilarrazu” en Ihabar.

A comienzos del siglo XVIII se produce otro proceso disgregador. En 1731, Egiarreta, Etxarren, Ekai y Zuhatzu compraron la segregación del Valle, pero este pleiteó y logró, en 1737, que estas poblaciones volvieran a su seno.

Sin embargo, Irañeta, en 1734, obtuvo el estatuto villano y se desintegró de Arakil.

A mediados del siglo XX, Murgindueta estaba ya despoblado, por lo que el valle lo constituían ya 13 concejos, con capitalidad en Itsasperri, en cuya ermita se celebraban las reuniones municipales, aunque había oficinas en Hiriberri.

Para aquel entonces se había producido un fuerte desequilibrio interno en el orden demográfico y productivo.

Irurtzun, aprovechando su ubicación estratégica y el tirón económico que suponía su famosa feria de ganado, comenzó a atraer industrias y consecuentemente a lograr un importante aumento de población, mientras que en el resto de los concejos esta se estancaba o decrecía.

En 1973 Irurtzun solicitó ser la capital del Valle, consiguiéndolo en 1978.

En 1988 se construyó en Irurtzun el nuevo edificio municipal en el que se instalaron las dependencias del este Concejo y las del Valle.

En 1996 Irurtzun consiguió independizarse y ambos municipios, Arakil e Irurtzun, se repartieron el edificio.

En la actualidad Arakil lo conforman, por lo tanto, 12 poblaciones: el lugar de Aizkorbe y los otros once concejos restantes.

Hay que destacar que Arakil está atravesado de punta a punta por una importante vía de comunicación tradicional, la antigua calzada romana número XXXIV que iba desde Astorga hasta Burdeos. Consiguientemente siempre fue un lugar de paso, de tránsito comercial y de negocio de arriería.

Tradicionalmente el sector económico predominante ha sido el agropecuario.

Casi el 80% de la superficie agraria es forestal. Hasta el siglo XX había un reparto bastante equilibrado entre cultivos (cereales, viña) y prados, pero a lo largo de esta centuria los segundos han crecido drásticamente en detrimento de los primeros.

En las últimas décadas se ha impuesto el modelo de cría de ganado industrial y estabulado, de vacuno y porcino fundamentalmente.